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細(xì)川澄元、三好之長死去時，澄元之子晴元只有六歲，繼承三好家的三好之長的孫子三好元長只有十九歲，盡管足利義稙前去投靠他們，但是阿波守護(hù)家的勢力暫時還是難以與細(xì)川高國抗衡。

大永六年(1526年)，細(xì)川高國突然殺死了重臣香西元盛，自毀長城的細(xì)川高國給了阿波守護(hù)家一個介入京畿局勢的好機(jī)會。勞苦功高的香西元盛蒙受不白之冤而死，讓丹波國的國眾們對細(xì)川高國感到心寒，便紛紛向阿波國的細(xì)川晴元表示忠心。香西元盛的義兄波多野元清、弟弟柳本賢治更是在丹波國的八上城、神尾山城舉兵，要與細(xì)川高國決一死戰(zhàn)。

十二月十三日，細(xì)川晴元、三好元長響應(yīng)丹波國眾的請求，派遣三好勝長、三好政長率軍渡海，于堺港登陸，沒多久丹波國、攝津國就都落入了細(xì)川晴元的手中。為此，細(xì)川高國不得不親自出戰(zhàn)，他向播磨赤松家、若狹武田家、越前朝倉家與近江六角家派去了使者，請求盟友派遣援軍。然而除了若狹武田家派出兩千援軍以外，其余三家均不想與勢頭正盛的晴元軍交戰(zhàn)，便都作壁上觀。

大永七年(1527年)二月十三日，高國軍與晴元軍在桂川交戰(zhàn)，雙方都押上了全部底牌，最終失去大部分家臣支持的細(xì)川高國戰(zhàn)敗，逃回了京都。次日，細(xì)川高國帶著幕府將軍足利義晴流亡近江國，許多幕府的奉行人、評定眾也隨著將軍一起離開，室町幕府實(shí)質(zhì)上停止了運(yùn)作。

二月二十二日，細(xì)川晴元、三好元長擁戴足利義稙養(yǎng)子足利義維渡海進(jìn)入堺港，由于細(xì)川晴元方的勢力在瓜分細(xì)川高國領(lǐng)地時侵占了不少寺院的領(lǐng)地，導(dǎo)致朝廷對他們有些不滿，剛繼位不久的后奈良天皇一度拒絕了足利義維的任官申請。不過，最終朝廷還是讓足利義維敘任從五位下左馬頭，授予其開設(shè)陣儀的許可，讓他成為事實(shí)上的將軍繼承人。

九月中旬，細(xì)川高國終于說服了朝倉家與六角家，三家組成了一支共五萬四千人的軍勢反攻上洛，晴元軍一方的人數(shù)則比高國軍少得要多，主力分別是三好元長與畠山總州家家督畠山義堯二人率領(lǐng)的軍勢。高國軍先是擊敗了畠山義堯的軍勢，但是另外一邊三好元長率領(lǐng)的阿波國眾卻擊敗了朝倉軍，扭轉(zhuǎn)了敗勢，兩方在京都陷入了對峙的局面。在此期間六角軍、朝倉軍不愿長期在京紛紛退卻，細(xì)川高國也只能返回了近江國，而晴元軍一方，由于柳本賢治的讒言，三好元長也率軍離開了陣地。

此后的細(xì)川高國依舊在為重返京都而四處奔波，他先與伊賀國守護(hù)仁木氏以及伊勢國國司北畠氏交涉，希望兩家派出軍隊(duì)支援自己，在被兩家拒絕以后，細(xì)川高國又渡海前往出云國，想說服當(dāng)時如日中天的尼子經(jīng)久率軍上洛，不過也被尼子經(jīng)久給拒絕了。最終，細(xì)川高國流落到了備前國，依靠備前國守護(hù)代浦上村宗。浦上家雖是赤松家家臣，但是早已有了下克上的傾向，浦上村宗正好也想借這個機(jī)會統(tǒng)一赤松家內(nèi)的各個派系，便同意了細(xì)川高國的上洛請求。

享祿三年(1530年)六月，浦上村宗與細(xì)川高國一同侵入了播磨國，由于晴元軍派來的主將柳本賢治被二人派出的刺客刺殺，播磨國落入浦上村宗與細(xì)川高國手中，二人隨后立即侵入了攝津國，奪取了多座晴元方的城池。

此時的細(xì)川晴元沒有選擇，他一邊與三好元長交涉，解釋先前的事情都是柳本賢治的讒言，請求三好元長不計前嫌派出軍隊(duì)，而后又與赤松家的家督赤松政村聯(lián)絡(luò)，希望赤松政村能夠號召赤松家家臣起兵討伐浦上村宗。

三好元長收到細(xì)川晴元書信時已經(jīng)在阿波國，見主君言辭懇切，他便立即率軍渡海抵達(dá)攝津國，果然在此地阻擋住了浦上·高國軍的攻勢。恰好在這個時候，赤松政村加入了晴元軍的消息傳到了浦上·高國軍的陣地之中，得知后路被抄的浦上·高國軍士兵士氣大跌，三好元長隨后下令發(fā)起總攻，浦上村宗不知所蹤，細(xì)川高國則戰(zhàn)敗自盡。

隨著細(xì)川高國之死，持續(xù)了數(shù)十年的“兩細(xì)川之亂”才算告一段落。然而在這個時候，由于細(xì)川高國、細(xì)川澄元等人的內(nèi)訌，使得無論是細(xì)川京兆家還是室町幕府，都開始出現(xiàn)了崩壞的局面，室町幕府的真正衰弱時期，其實(shí)正是這段時期而不是戰(zhàn)國時代前期。

另外一方面，此時的細(xì)川晴元雖然統(tǒng)一了細(xì)川京兆家，但是畿內(nèi)的對峙依舊存在，足利義維所在的“堺幕府”與足利義晴所在的近江國形成了對立的局面，而“堺幕府”內(nèi)部也出現(xiàn)了許多矛盾。當(dāng)然，“堺幕府”內(nèi)部的最主要矛盾還是老生常談的阿波眾與畿內(nèi)眾的對立，只是這一次，進(jìn)入京畿后的細(xì)川晴元以細(xì)川京兆家家督的立場站在了畿內(nèi)眾的一方。

在這期間，由于被稱為“堺大樹”的足利義維支持阿波眾，細(xì)川晴元便決定與近江國的足利義晴和談，改為擁立足利義晴為主。與足利義維相比，當(dāng)時足利義晴是各地大名普遍認(rèn)可的正統(tǒng)的幕府將軍，而足利義晴的政權(quán)在細(xì)川高國死后，“管領(lǐng)”一職也出現(xiàn)了空缺，因此各有所需的雙方一拍即合，締結(jié)了盟約。

為了對付阿波眾的主力三好元長，細(xì)川晴元不惜煽動一向一揆攻擊三好軍，逼迫三好元長自盡。可是在三好元長死后，一向一揆逐漸失控，細(xì)川晴元又開始煽動法華宗、天臺宗、臨濟(jì)宗等宗派攻擊一向宗，等到法華宗崛起以后，細(xì)川晴元又與天臺宗一同鎮(zhèn)壓法華宗的勢力。細(xì)川晴元這種通過引發(fā)更大的麻煩來解決眼下麻煩的做法，讓京畿陷入了一片混亂之中，從此以后法華宗、一向宗、天臺宗等宗教勢力開始左右京畿的武家斗爭，直到織田信長時期方才被平定。

除此以外，被細(xì)川晴元害死的三好元長之子三好長慶也在暗處蓄勢待發(fā)，三好長慶有著阿波守護(hù)家的支持，以細(xì)川晴元家臣的身份在畿內(nèi)不斷地擴(kuò)張著勢力。到了天文十七年(1548年)時，擁有足夠力量的三好長慶終于對細(xì)川晴元舉起反旗，奉細(xì)川高國的養(yǎng)子細(xì)川氏綱為主，將細(xì)川晴元驅(qū)逐出了京都。

此后，細(xì)川晴元雖然一直與三好長慶交戰(zhàn)，但是三好長慶與父親三好元長不同，他將三好家的根據(jù)地從阿波國遷到了攝津國，做好了在京畿扎根的打算，因而細(xì)川晴元根本沒有能力能夠阻擋日益崛起的三好家。

永祿四年(1561年)，由于三好長慶的弟弟十河一存去世，細(xì)川晴元與畠山高政(尾州家)、六角義賢一同舉兵與三好長慶敵對，但是晴元軍很快就被三好軍擊敗，細(xì)川晴元也被迫前往攝津國的普門寺隱居，于兩年后去世。曾經(jīng)在京畿只手遮天的細(xì)川京兆家，自細(xì)川政元死后就開始內(nèi)亂不斷，到細(xì)川晴元時代，更是被阿波三好家取代，細(xì)川京兆家也逐漸被歷史的潮流給吞沒了。

值得一提的是，在戰(zhàn)國時代后期活躍于安土·桃山政權(quán)中的細(xì)川藤孝一系的細(xì)川家，出自細(xì)川京兆家的庶流和泉上守護(hù)家，在他們的努力下，細(xì)川一族的傳奇仍舊在繼續(xù)。